Saint-Jean-de-Luz ne fut à l'origine qu'une modeste bourgade sur les dunes, entre mer et marais, à l'entrée de l'estuaire de la Nivelle, face à la colline de Bordagain. Jadis propriété des chanoines de la cathédrale de Bayonne, la communauté, bien que devenue autonome, ne posséda jamais d'enceinte ; elle ne fit par conséquent pas véritablement figure de ville avant l'époque moderne. Au xve siècle, les pêcheurs basques du port de Saint-Jean-de-Luz explorèrent les premiers les bancs de Terre-Neuve et la pêche à la morue jointe à la chasse à la baleine accrurent considérablement la prospérité de la commune. Du xvie au xviiie siècle, la ville devint un nid de corsaires qui combattaient pour le compte du roi de France. L'enrichissement du port et l'afflux de population furent tels qu'il en résulta l'urbanisation de Ciboure, quartier détaché d'Urrugne (le couvent des Récollets fut implanté à proximité du pont qui relie les deux paroisses pour apaiser les relations entre les deux communautés, souvent rivales).